1953年から1995年までダービートライアルとして東京競馬場・芝2000メートルで行われていた重賞競走「NHK杯」が本競走の前身である。短距離適性を持つ馬や、当時はクラシックレースに出走できなかった外国産馬の目標となるGⅠレースを3歳春季に創設しようとする機運が高まり、1996年に東京競馬場・芝1600メートルを舞台にした3歳牡馬・牝馬限定、定量によるGⅠ・NHKマイルカップが新設された。

創設当初は外国産馬の活躍が目立ち、1997年の優勝馬シーキングザパールは翌年フランスでG1・モーリスドゲスト賞を制し、日本調教馬として初めて海外G1を制した。また、翌1998年の優勝馬エルコンドルパサーは同年秋のジャパンカップを制し、翌年フランスでG1・サンクルー大賞優勝、G1・凱旋門賞2着など国内外で輝かしい成績を残した。その後、2004年のキングカメハメハと2008年のディープスカイが本競走と日本ダービーの“変則二冠”を達成したように、春のクラシック競走との結びつきが強まった。近年の優勝馬を見ると、2014年のミッキーアイルが2016年のマイルチャンピオンシップを優勝、2019年のアドマイヤマーズは同年秋に香港へ遠征し、G1・香港マイルにおいてレース史上初の3歳馬による優勝を果たすなど、本競走を優勝した後もマイル路線で活躍を続ける馬が増えている。